前作の主人公・円堂守ら率いる日本代表選手「イナズマジャパン」がFFI世界大会で優勝した10年後、松風天馬はそんな円堂らイナズマイレブンに憧れ、雷門中学校に入学し、雷門サッカー部に入部。しかし、サッカーは腐敗し、あの頃の熱いサッカーはどこにもなかった。突然、渦巻く暗雲に巻き込まれていく天馬たち。それが悲劇の始まりであった。あの頃のサッカーを取り戻すため、雷門イレブンが雷門サッカー部の監督となった円堂と共に立ち上がる…!
ガイラー星的考察队遭遇事故而在地球迫降，迟迟等不到本星救援队的考察队内部终于发生了内乱，过激派ゲルドン夺权称帝，建立ガイラー帝国并准备利用超兵器空爆机器人侵略地球。主和派的ヤン博士为了阻止ゲルドン的野心，将新型空爆机器人“グロイザーX”托付给女儿リタ，并让她将ゲルドン帝王的野心告知地球人。リタ脱出后遇到了特技飞行员海坂譲，两人一同驾驶グロイザーX开始了战斗。
故事发生在贵族私立学校斯特拉女子学院高中部内，雾岛莲都（牧野由依 配音）是刚刚进入学校就读的新生，对贵族学校之中优雅而又高贵的生活充满了憧憬，并且立志要加入充满了艺术气氛的美术部。然而，直到加入了美术部之后，莲都才得知，美术部和艺术根本就没有半点关系，而是一个利用BB枪和野战的形式来维护校园内部稳定和安全的“特别处置团体”。 除了莲都外，个性大大咧咧不拘小节的鹿岛园罗（泽城美雪 配音）、率真耿直的初濑卡莉娜（茅野爱衣 配音）、沉稳优雅聪慧过人的陆奥穗香（斋藤千和 配音）等人都是社团中的成员。
剑道界的金童玉女岩手之虎（夏目荣一郎）与东北鬼百合（佳代）之子——夏目六三四（6月3日下午4点出生）的成长心路历程。
