为了成为合格的神奇宝贝训练师，小智（松本梨香 配音）、天桐（宫野真 配音）、艾莉丝（悠木碧 配音）带着各自的小伙伴继续修业之旅。这次他们来到了美丽的山中小镇艾茵多奥克参加神奇宝贝的比赛，并在此遇到了传说中拥有神奇力量的神奇宝贝比克提尼（水树奈奈 配音）。 早在一千多年前，艾茵多奥克所在的土地上有一个美丽富饶的大地之乡，可是两个王子分别带着黑龙杰克罗姆（高桥英树 配音）和白龙雷西拉姆（谷原章介 配音）发生争斗，令国家崩溃在即。老国王借助比克提尼的力量暂时稳定住了龙脉，而大地之乡则从此凋零。作为大地之乡的后裔，德雷多（つるの剛士 配音）找到了被封印的杰克罗姆，于是决定重建失落已久的故土……
半空之中，漂浮着闪烁着多彩光芒的“知识之箱”，那里面藏着数不尽的世界、时间和人类。杜娅尔（种田梨沙 配音）与多萝茜（佐仓绫音 配音）穿梭于“知识之箱”之中，与侵蚀各个世界的病毒作战。凡是被病毒污染的世界，必须尽快予以消除。某天，两人感觉到新病毒的出现，她们赶了过去，结果发现遭到病毒袭击的少女莉莫（花守由美里 配音）。少女失去了记忆，只知晓性命，她说出的第一句话关系着所有人的命运……
